מגילות ים המלח
בהיכל הספר מוצגות מגילות קומראן. המגילות הן כתבי-יד עתיקים - כבני אלפיים שנה - של ספרים מקראיים וחוץ-מקראיים, והן העדות הקדומה ביותר לטקסט מקראי שנמצאה מעולם.
דגם ירושלים בימי הבית השני
דגם ירושלים בימי הבית השני מציג למבקר את ירושלים בשיא תפארתה, בלבה הר הבית ובמרכז המתחם – בית המקדש השני. הדגם מציג את העיר בשנת 66 לספירה, ערב פרוץ המרד הגדול של היהודים ברומאים.
אמנות ישראלית
הגלריה לאמנות ישראלית מציגה את עבודותיהם של בכירי האמנים שפעלו ואלה שעדיין פועלים בארץ מראשית המאה העשרים ועד ימינו, בני דורות שונים ובעלי סגנונות אמנותיים מגוונים. התצוגה מבקשת להציג את היצירה האמנותית על רקע המרחב הסבוך והמורכב שבו היא פעלה.
אמנות אירופה
גלריות המחלקה מציגות את מיטב אוסף הקבע הכולל יצירות משל הציירים רמברנדט, רובנס, פוסן, יורדנס ואמנים נוספים מאמני הולנד, איטליה, צרפת וגרמניה, החל במאה ה-15 ועד המאה ה-19. לצד יצירות האמנות, מוצגים שלושה חדרי תקופה מן המאה ה-18.
אמנות עכשווית
אוסף המחלקה לאמנות עכשווית, כולל עבודות מ-1970 ועד היום, והוא ממשיך לגדול. המחלקה מציגה תערוכות רכישה ותערוכות נושא כדי לחשוף את קהל המבקרים לאמנות הנוצרת בזמן-אמת.
רישומים והדפסים
אוסף המחלקה לרישומים והדפסים מכיל כ-50,000 רישומים, הדפסים וספרים מאוירים הנותנים ייצוג לתולדות האמנות מן המאה ה-15 עד היום, בדגש מיוחד באמנות ישראל
אמנות מודרנית
הגלריות לאמנות מודרנית מציגות יצירות נבחרות מן הרבע האחרון של המאה ה-19 ועד 1975. השינויים האידאולוגיים, התרבותיים, המדעיים והטכנולוגיים העצומים שהתחוללו בתקופה זו ניכרים היטב ביצירה האמנותית ובשפע הזרמים החדשים שנולדו בתגובה לאירועים העולמיים.
עיצוב ואדריכלות
מאז היווסדה בשנת 1973, שמה לה המחלקה לעיצוב ואדריכלות למטרה להציג בפני הקהל בישראל את תחום העיצוב ולהפכו לחלק מהתרבות המקומית. במהלך השנים נבנה אוסף קטן אך איכותי של עבודות עיצוב ישראלי, הכולל רישומים, דגמים, פרוטוטיפים ועבודות של אדריכלים ומעצבים.
אמנות אפריקה ואוקיאניה
באמצעות שילוב של רמה אמנותית גבוהה עם ערך אתנוגרפי וארכאולוגי, תצוגת הקבע מבקשת לצייר תמונה מלאה ככל האפשר של התרבויות השונות.
אמנות יבשת אמריקה
בגלריה של אמנות יבשת אמריקה חפצים מצפון אמריקה, אמריקה התיכונה, דרום אמריקה והאיים הקריביים; החל מ-2,000 לפני הספירה ועד למאה ה-20.
אמנות אסיה
בגלריות המחלקה לאמנות אסיה מוצגות עבודות אמנות שנוצרו במהלך 5,000 שנות יצירה. מקורן של העבודות מתרבויות סין, יפאן, הודו ואזור ההימלאיה -תרבויות נבדלות זו מזו, אך בו-בזמן גם קשורות ומשפיעות זו על זו.